Se revisa en detalle la estructura normal, tanto macroscópica como microscópica, del pericardio humano. Sobre la base de los componentes estructurales del pericardio, se muestran las respuestas patológicas comúnmente observadas en especímenes clínicos. Esto proporciona una explicación correlativa a la evolución clínica y a los hallazgos de diagnóstico por imagen, como el realce retardado, en el trabajo de la enfermedad pericárdica.
Presentamos la estructura macroscópica y microscópica del pericardio como un marco de referencia que puede correlacionarse con las técnicas e intervenciones actuales de imagen cardíaca. El limitado repertorio de respuestas del pericardio a diversos estímulos patológicos se ilustra en el contexto de su estructura normal.
A. Estructura macroscópica del pericardio parietal y visceral
El pericardio es un saco en forma de matraz que contiene el corazón y las porciones proximales de los grandes vasos . Las superficies laterales del pericardio están revestidas por la parte mediastínica de la pleura parietal, excepto en aquellas zonas donde los ligamentos anclan el pericardio al esternón, al diafragma y a la columna vertebral. Los nervios frénicos y los vasos pericardiofrénicos están contenidos en dos haces que flanquean los contornos laterales del corazón.
El pericardio se divide convencionalmente en pericardio parietal y visceral . El pericardio parietal consiste en un saco externo de tejido conectivo fibroso revestido de serosa. El componente seroso consiste en una única capa continua de mesotelio que invierte la capa fibrosa del pericardio y se extiende sobre la raíz de las grandes arterias para cubrir completamente la superficie externa del corazón. La capa de mesotelio que recubre la superficie externa del corazón se denomina pericardio visceral o epicardio. La capa fibrosa del pericardio parietal tiene un grosor de entre 0,8 y 1 mm, pero puede parecer ligeramente más gruesa en las imágenes.1 El saco pericárdico está cubierto por cantidades variables de tejido adiposo en su superficie mediastínica, particularmente en los ángulos cardiofrénicos.
Figura 1A
Vista anterior del saco pericárdico intacto. Se muestra un pericardio intacto unido al diafragma con la pleura mediastínica cubriendo las superficies laterales del saco pericárdico. Nótese el abundante tejido adiposo epipericárdico en el mediastino anterior y en los ángulos cardiofrénicos anteriores. Las puntas de flecha flanquean los bordes del ligamento esternopericárdico. LCC = arteria carótida común izquierda. VCS = vena cava superior.
Figura 1B
Vista lateral derecha del corazón y el pericardio. El nervio frénico derecho y los vasos pericardiofrénicos se encuentran entre el pericardio parietal y la pleura mediastínica anterior al hilio pulmonar. Las puntas de flecha destacan estas estructuras. Obsérvese el abundante tejido adiposo que cubre la superficie mediastínica del pericardio en las superficies anterior y lateral. VID = vena pulmonar inferior derecha. APD = arteria pulmonar derecha. VPSD = Vena pulmonar superior derecha. VCS = Vena cava superior.Figura 1C
Vista lateral izquierda del corazón y el pericardio. El curso del nervio frénico izquierdo y los vasos que lo acompañan están resaltados por las puntas de flecha. Ao = aorta. VPI = vena pulmonar inferior izquierda. LPA = arteria pulmonar izquierda. VPSI = vena pulmonar superior izquierda.Figura 2
Parietal vs. pericardio visceral. El pericardio tiene, como muchas otras superficies serosas, un componente parietal y otro visceral. El pericardio parietal está compuesto por dos capas: un revestimiento seroso (línea roja fina) y un saco fibroso (línea amarilla más gruesa). El pericardio visceral o epicardio está compuesto por una única capa de revestimiento seroso que cubre todo el corazón (línea roja fina que recubre el miocardio en azul). Obsérvese que el revestimiento seroso del pericardio parietal y visceral es una capa continua de células mesoteliales. La capa serosa del pericardio parietal y visceral están enfrentadas. El espacio potencial revestido por las capas serosas es la cavidad pericárdica.Figura 3
Picardio parietal y visceral. A: La sección coronal del corazón muestra los ventrículos, la aorta ascendente (Ao) y vistas parciales de los apéndices auriculares derecho e izquierdo, la vena cava superior (VCS), la válvula aórtica y el tronco arterial pulmonar (AP). B: El recuadro de la pared del ventrículo lateral izquierdo está ampliado. El pericardio visceral y parietal están en estrecha aposición y el espacio entre estas dos capas es virtual. Las puntas de flecha muestran una zona de pliegue del pericardio parietal donde se separa del pericardio visceral. Nótese la ausencia de grasa subepicárdica en el ventrículo izquierdo lateral. C: El examen con microscopio óptico muestra una fina capa de tejido fibroso (amarillo) que recubre el músculo cardíaco (rojo). Las células en forma de «caracol» que se encuentran sobre la fina capa fibrosa son las células mesoteliales que forman el pericardio visceral. Obsérvese la proximidad de los capilares miocárdicos al mesotelio de la capa visceral. Esta rica red de vasos puede proporcionar una rápida transferencia de material fluido dentro y fuera del espacio pericárdico. D: Se muestra un primer plano del recuadro del ventrículo derecho en 3A. Hay un espacio distinto entre el pericardio parietal (cabezas de flecha) y el epicardio que cubre el tejido adiposo que recubre el miocardio del ventrículo derecho (VD). E: Microscopía óptica del revestimiento mesotelial sobre el tejido adiposo del ventrículo derecho (pericardio visceral). Las fibras elásticas cortas (negras) están presentes en el subepicardio. F: Esta micrografía del saco pericárdico de espesor total muestra la capa fibrosa del pericardio parietal. Nótese la escasa vascularización de la fibrosa. Las células mesoteliales del pericardio parietal están directamente adheridas a la fibrosa en la parte superior de la foto. El aspecto mediastínico (parte inferior) del pericardio muestra tejido adiposo que, a su vez, también está cubierto por células mesoteliales que forman la serosa de la pleura mediastínica. Ao = aorta. VI = ventrículo izquierdo. AP = arteria pulmonar. VD = ventrículo derecho. VCS = vena cava superior. * = receso aórtico inferior. ** = receso pulmonar izquierdo.
B. Senos y recesos pericárdicos
Los reflejos de la serosa alrededor de los grandes vasos que entran y salen del corazón forman los senos y recesos pericárdicos.2 La aorta ascendente y la arteria pulmonar principal están completamente envueltas por un revestimiento del pericardio visceral. Este revestimiento crea un espacio potencial, el seno transverso, que separa las grandes arterias situadas anteriormente de las venas situadas posteriormente. El suelo del seno transverso está formado por el techo de la aurícula izquierda. El seno transverso es continuo con el receso aórtico superior entre la aorta y la vena cava superior y el receso aórtico inferior entre la aorta y la aurícula derecha . Las extensiones laterales del seno transverso se denominan receso pulmonar derecho e izquierdo.
Un segundo revestimiento de pericardio visceral cubre por separado las venas cavas y las venas pulmonares. El receso postcavo se encuentra detrás de la vena cava superior y está limitado por la arteria pulmonar derecha superiormente y la vena pulmonar superior derecha inferiormente. Los recesos venosos pulmonares derecho e izquierdo están formados por el reflejo pericárdico entre las respectivas venas pulmonares superior e inferior. El fondo de saco situado detrás de la pared posterior de la aurícula izquierda es el seno oblicuo. Está delimitado por el reflejo pericárdico a lo largo de las venas pulmonares inferiores y la vena cava inferior. Colinda directamente con la carina y el esófago en su parte posterior.
Figura 4
Senos y recovecos del pericardio. En esta imagen se ha eliminado la porción anterior (ventral) del pericardio y el corazón para mostrar los grandes vasos en la base del corazón. La aorta y la arteria pulmonar se han seccionado para mostrar el trayecto del seno transversal (línea punteada) que separa las arterias de las venas cavas y pulmonares. El reflejo pericárdico se extiende hasta el arco aórtico proximal y el receso entre la aorta y la vena cava superior se denomina receso aórtico superior (línea punteada). La prolongación lateral izquierda del seno transverso es el receso pulmonar izquierdo delimitado por la arteria pulmonar izquierda y la vena pulmonar superior izquierda. El seno oblicuo es el receso pulmonar por detrás de la aurícula izquierda y limitado por el reflejo pericárdico sobre las venas pulmonares inferiores y la vena cava inferior. VCI = vena cava inferior. APL = arteria pulmonar izquierda. LPV = venas pulmonares izquierdas. APD = arteria pulmonar derecha. VPD = venas pulmonares derechas. VCS = vena cava superior.
C. Organización microscópica del pericardio
En el pericardio parietal se pueden definir tres capas distintas mediante el examen microscópico: la serosa, la fibrosa y una capa externa de tejido conectivo epipericárdico. La serosa es la superficie más interna del saco pericárdico y está formada por células mesoteliales . Las células mesoteliales son células epiteliales planas o cuboidales ricas en microvellosidades que son importantes para la formación y reabsorción del líquido pericárdico. La fibrosa está compuesta por densos haces de colágeno con escasas fibras elásticas intercaladas. Los haces de tejido fibroso subyacentes al mesotelio tienden a tener una orientación cefalocaudal, mientras que los haces más externos tienen una organización más tejida que permite cierta distensibilidad de la fibrosa pericárdica. La fibrosa contiene escasas células de tejido conectivo y pequeños vasos. La capa pericárdica externa muestra fibras elásticas algo más abundantes, tejido adiposo, elementos neurales y vasos sanguíneos. Se han descrito raros mastocitos y células mononucleares en esta capa.3
El pericardio visceral está formado por una fina capa de tejido fibroso que recubre el miocardio investido por células mesoteliales (el componente seroso del pericardio visceral) en toda la superficie del corazón.
Figura 5
Se muestra una lámina de células mesoteliales a gran aumento. Estas células pueden variar de forma plana a cuboidal. Las microvellosidades (puntas de flecha) están presentes en la superficie que da a la cavidad pericárdica para aumentar la superficie de estas células. Las microvellosidades confieren un aspecto «difuso» al borde luminal de las células mesoteliales.D. Respuestas del pericardio a las lesiones
1. Distensibilidad
Mientras que los haces de tejido fibroso de la fibrosa interna con su orientación cefalocaudal no se distensionan mucho; en comparación, la organización tejida de los haces de tejido fibroso de la fibrosa externa permite cierta distensión del saco pericárdico antes de que la constricción fisiológica sea clínicamente evidente. La naturaleza especializada de las células mesoteliales con abundantes microvellosidades y los sistemas de transporte de fluidos a través de estas células permiten una alta capacidad de transporte a través del pericardio seroso. El epicardio altamente vascularizado puede proporcionar una gran transferencia de fluido a las células mesoteliales para que éstas produzcan transudados y exudados. Esto explica cómo pueden formarse fácilmente transudados simples y/o exudados altamente fibrinosos en la cavidad pericárdica cuando hay una lesión.
2. Respuesta exudativa e inflamatoria
El pericardio (parietal y visceral) tiene una respuesta limitada a la lesión, que se manifiesta inicialmente como un aumento de la producción de líquido pericárdico.4 El derrame puede ser un transudado que se compone principalmente de líquido fino o un exudado que contiene grandes cantidades de fibrina y, en función de la gravedad, un número y tipos variables de células inflamatorias . El exudado fibrinoso forma adherencias y cordones entre el pericardio parietal y el visceral. Estas adherencias fibrinosas son la base del roce detectado en la exploración física. Con la fibrinolisis, los depósitos de fibrina suelen organizarse o curarse en hebras fibrosas sueltas en lugar de tejido fibroso denso . Este tipo de reparación no da lugar a una constricción, ya que se forman bolsas revestidas de células mesoteliales normales, que lubrican el espacio pericárdico restante. Por otro lado, los episodios repetidos de deposiciones fibrinosas o una lesión inflamatoria más grave pueden provocar un proceso de reparación fibrogénica.
Figura 6
Exudado fibrinoso. Micrografía de luz de la superficie epicárdica del miocardio que muestra un leve infiltrado inflamatorio en el miocardio y un exuberante exudado fibrinoso eosinófilo en la superficie del pericardio visceral. La patología macroscópica de este exudado fibrinoso se ilustra en la figura 7.Figura 7
Espécimen macroscópico de un corazón de un paciente con pericarditis urémica completamente cubierto de hilos fibrinosos que además muestran una decoloración amarilla/verde ya que el paciente tenía ictericia. Obsérvese que los hilos de fibrina rodean la raíz de los grandes vasos, ya que estos segmentos son intrapericárdicos. Ao = válvula aórtica y raíz aórtica. VI = ventrículo izquierdo. AP = arteria y válvula pulmonar. VD = ventrículo derecho. RVOT = tracto de salida del ventrículo derecho. VCS = vena cava superior.Figura 8
Sección coronal del corazón que muestra los filamentos fibrosos (no fibrinosos) organizados (asterisco) formados entre el pericardio visceral y el pericardio parietal. Obsérvese que el pericardio parietal es ligeramente más grueso que los ejemplos normales de la figura 3. AI = aurícula izquierda. LAA = apéndice auricular izquierdo. LLL = lóbulo inferior izquierdo del pulmón. PA = arteria pulmonar en la bifurcación.3. Reabsorción, organización y reparación de la respuesta inflamatoria exudativa
El proceso de cicatrización puede mostrar varios patrones alternativos predominantes como se muestra en la figura 9. Estas respuestas pueden ser de un solo tipo o procesos combinados . En algunos pacientes, los infiltrados inflamatorios implican tanto la serosa del pericardio como la serosa de la pleura .
Figura 9
Las respuestas comunes del pericardio a los estímulos nocivos dan lugar a diversos tipos no exclusivos de derrames. Puede producirse un derrame seroso que se reabsorbe completamente sin dejar ninguna alteración histológica. Por otro lado, los derrames exudativos siempre dejan un rastro de la respuesta pericárdica a la lesión. El exudado de fibrina es el hallazgo más común independientemente de la fuente de la lesión: química (urémica, farmacéutica), física (cirugía a corazón abierto, ablación terapéutica, radiación) o infecciosa (viral, bacteriana, fúngica, parasitaria). Una vez que se produce el exudado fibrinoso o fibrino-hemorrágico, suele producirse una respuesta inflamatoria que «limpia» los restos fibrinosos. Durante esta fase, las células inflamatorias promueven la formación de neovascularización y la deposición temprana de matriz extracelular (tejido de granulación). Si el estímulo nocivo termina, el resultado suele ser una fibrosis leve. Si el estímulo nocivo persiste, la respuesta del pericardio se prolonga en el proceso de exudación, inflamación y reparación. En la pericarditis recurrente, la respuesta inflamatoria puede aumentar y disminuir. Las flechas rojas ilustran los puntos en los que puede volver a producirse una lesión recurrente, modificando y alargando el proceso de curación. Los repetidos ciclos de lesión-reparación dan lugar a un engrosamiento del pericardio parietal y a la adhesión al pericardio visceral con obliteración de la cavidad pericárdica. Aunque se observa con frecuencia, la calcificación no siempre es una característica presente durante la curación del pericardio. Figura 10
Pericarditis fibrinosa aguda. A y B: Se muestran exudados fibrinosos con abundantes células inflamatorias. La capa fibrosa muestra vasos dilatados. El recuadro muestra un primer plano de los infiltrados inflamatorios entremezclados con los filamentos fibrinosos y las células mesoteliales reactivas en la capa serosa del pericardio parietal. C y D: Pericardio parietal con abundantes infiltrados inflamatorios y deposición temprana de matriz extracelular (color verde amarillento en D en la parte superior y debajo de la fibrosa). Se trata de una fase temprana de organización del exudado. El tejido conectivo recién formado acaba siendo invadido por capilares que forman una extensa red vascular. La capa de fibrosa del pericardio parietal está delimitada por las líneas de puntos. Obsérvese que en este ejemplo el proceso inflamatorio afecta tanto a la capa de serosa pericárdica (mesotelial) como a la capa de serosa pleural mediastínica. Si se realiza una pericardiectomía, la inflamación presente en la pleura mediastínica puede seguir presentándose clínicamente como dolor referido «pericárdico» residual. (A y C: tinción H&E. B y D: tinción de Movat pentacromo).
Si no hay más estímulos lesivos, las células inflamatorias dentro del exudado fibrinoso promueven la neovascularización y la proliferación de fibroblastos. La matriz extracelular se deposita y, a medida que madura, el tejido de granulación suelto se organiza con tejido fibroso más maduro, mientras que la neovascularización y la inflamación crónica se hacen menos visibles. Si el estímulo lesivo que originó el derrame no reaparece, el proceso de cicatrización conduce finalmente a la maduración del tejido de granulación en una cicatriz fibrosa densa.
Figura 11
Pericarditis organizante con neovascularización conspicua. Obsérvese que la capa de fibrosa no tiene vasos muy conspicuos en comparación con la zona de fibrosis organizativa. (H&Tinción E y tinción de Movat pentacromo).La proliferación fibrosa del pericardio puede afectar predominantemente sólo a uno de los componentes serosos o puede afectar tanto al pericardio parietal como al visceral. Si se producen episodios repetidos de pericarditis (independientemente de la etiología), la respuesta del pericardio es similar en cuanto a la producción de nuevos exudados fibrinosos y/o fibrino-hemorrágicos agudos que dan lugar a nuevo tejido de granulación y más neovascularización . Así pues, los derrames crónicos pueden asociarse a un engrosamiento del pericardio. La neovascularización presente en diferentes etapas de la organización del derrame pericárdico es el sustrato anatómico del realce tardío del gadolinio en los estudios de imágenes de RMC de la pericarditis. El depósito calcificado puede ser focal o extenso y probablemente represente una reacción final a la lesión . Debido al limitado repertorio de respuesta tisular del pericardio a los estímulos nocivos, las características histológicas del pericardio extirpado para la pericarditis constrictiva son generalmente inespecíficas en términos de diagnóstico etiológico y, con mayor frecuencia, reflejan un espectro que va desde la pericarditis fibrinosa organizada hasta la pericarditis fibrocalcificada organizada.
Figura 12
Pericarditis organizativa madura. El tejido de granulación edematoso suelto se organiza en un tejido fibroso más denso y grueso a medida que disminuye la cantidad de matriz extracelular y la inflamación. La abundancia relativa de fibroblastos (fibroplasia) y los vasos sanguíneos recién formados son indicadores de la actividad del proceso. Compárese con la figura 13. (Tinción H&Tinción E y tinción de Movat pentacromo).Figura 13
Pericarditis orgánica con insulto recurrente. Estas micrografías muestran haces densos y maduros de tejido fibroso que recubren la capa fibrosa del pericardio. La neovascularización es menos conspicua que en los primeros estadios de organización (Figuras 11 y 12). En este ejemplo, hay un aumento de la celularidad en los estratos superiores del pericardio hacia la cavidad pericárdica. Esta zona más interna hacia la cavidad pericárdica muestra una abundante proliferación de fibroblastos o fibroplasia, que se muestra como infiltrados de color azul oscuro en la zona superior izquierda de las imágenes. Además, también hay fibrina y hemorragia. Se trata de un ejemplo típico de proceso recurrente. (H&Tinción E y tinción de Movat pentacromo).
Figura 14
Pericarditis fibrosa densa sin calcificación. El pericardio parietal está engrosado debido al tejido fibroso denso adicional (amarillo) que no muestra fibroblastos, infiltrados inflamatorios ni neovascularización. Esto representa una fase quiescente pero puede estar ya asociada a una constricción pericárdica. (H&Tinción E y tinción de Movat pentacromo).Si la causa del derrame pericárdico es una neoplasia maligna primaria o metastásica, las células malignas pueden verse fácilmente durante el examen microscópico .
Figura 15
Adenocarcinoma de pulmón metastásico. Se observa un exudado fibrinoso organizador que contiene células tumorales metastásicas. Se observa un leve infiltrado inflamatorio en la capa fibrosa del pericardio parietal. El recuadro muestra un grupo de células tumorales metastásicas con grandes núcleos pleomórficos en un canal revestido por células endoteliales planas. (Tinción H&E y tinción de Movat pentacromo).
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Temas clínicos: Cirugía cardíaca, Angiografía e intervención cardiovascular invasiva, Imagen no invasiva, Enfermedad del pericardio, Medicina vascular, Cirugía aórtica, Intervenciones e imagen, Intervenciones y medicina vascular
Palabras clave: Pericardio, Adenocarcinoma, Tejido Adiposo, Aorta, Torácica, Válvula Aórtica, Técnicas de Imagen Cardíaca, Trombosis de la Arteria Carótida, Cicatriz, Agentes Colorantes, Constricción, Células Endoteliales, Células Epiteliales, Matriz Extracelular, Fibrinólisis, Ventrículos Cardíacos, Inflamación, Mastocitos, Microvellosidades, Miocardio, Derrame Pericárdico, Pericardiectomía, Pericarditis, Constrictiva, Nervio Frénico, Arteria Pulmonar, Venas Pulmonares, Sagittaria, Vena Cava, Inferior, Vena Cava, Superior
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