Jones zaczął występować w małych rolach w filmie i telewizji w latach 70. W swoich najbardziej znanych rolach cesarza Józefa II w Amadeuszu, Charlesa Deetza w Beetlejuice i Edwarda R. Rooneya w Ferris Bueller’s Day Off, jego martwy wyraz twarzy i charakterystyczna twarz nadają komiczny smak jego postaciom poprzez ich reakcje na sytuacje, w których się znajdują, bardziej niż dowcip w napisanych przez nich tekstach. W biograficznym profilu New York Timesa o Jonesie napisano: „Choć starał się unikać grania wyłącznie złowrogich ról, imponujący wzrost aktora, wytrzeszczone oczy, swobodny uśmieszek i rudawo-blond włosy nadają mu diabelskie rysy, które skłaniają do typowania czarnych charakterów. Jednak aktor jest również powszechnie szanowany i uważany za dobrodziejstwo, gdziekolwiek się pojawi.” Profil opisuje jego portrety jako „syczącego, karykaturalnego dyrektora liceum” w Ferris Bueller’s Day Off, „dobrodusznego ojca” w Beetlejuice, „międzyplanetarnego bojownika o wolność” w Mom and Dad Save the World, „zastępcę demona” w Stay Tuned, „złych bliźniaków o złych oczach” w Out on a Limb, plus inne postacie w wielu innych rolach.
Praca Jonesa w produkcji Cloud 9 w Lucille Lortel Theatre została zauważona przez zespół castingowy filmu Łatwy szmal (1983), dzięki czemu Jones otrzymał rolę drugoplanową u boku Rodneya Dangerfielda.
AmadeusEdit
Cloud 9 przyciągnął uwagę reżysera Miloša Formana, który obsadził Jonesa w roli Józefa II, Świętego Cesarza Rzymskiego w Amadeuszu (1984), adaptacji sztuki Petera Shaffera o tym samym tytule. Krytyk James Berardinelli zauważył, że Jones sportretował cesarza „jako powierzchownego i pochłoniętego sobą władcę, który nie potrafi odróżnić wielkiej opery od miernej”. Vincent Canby z „The New York Times” chwalił kreację Jonesa, przytaczając najbardziej pamiętną kwestię z filmu, kiedy to cesarz narzeka, że „w Entführung aus dem Serail jest za dużo nut”. Praca Jonesa przyniosła mu nominację do nagrody Złotego Globu dla Najlepszego Aktora Drugoplanowego w filmie.
Ferris Bueller’s Day OffEdit
Występ Jonesa jako Edwarda R. Rooneya w filmie Ferris Bueller’s Day Off (1986) uczynił go ikoną kultury. Rooney, zadufany w sobie i mający obsesję na punkcie złapania chronicznego wagarowicza Ferrisa Buellera, stał się symbolem pompatyczności i autorytarnej nienawiści. Recenzja New York Timesa charakteryzowała kreację Jonesa jako charakteryzującą się „dzikością jak z kreskówki”, gdzie jego postać „zostaje podrapana, pogryziona, zaatakowana przez dzikie psy i oblepiona błotem podczas pogoni za słabszą, ale bardziej przebiegłą ofiarą, i za każdym razem wychodzi posiniaczona, ale niezrażona, obmyślając jakiś nowy (i daremny) plan”. Recenzja przyrównała rolę Jonesa do Wile E. Coyote’a jako postaci, której przeznaczeniem jest niemożność złapania Road Runnera (Ferris Bueller). Jones wyraził obawę, że będzie pamiętany bardziej za tę rolę niż za Amadeusza. Dalej powiedział, w odniesieniu do przesłanek filmu, „Co jest niesamowite w Ferris Bueller, jest to, że jesteśmy proszeni, i zrobić, współczuć z dzieckiem, którego jedyną skargą w życiu jest to, że jego siostra dostała samochód na urodziny, a on dostał komputer.”
Beetlejuice i Tim BurtonEdit
W horrorze komediowym Beetlejuice (1988), Jones i Catherine O’Hara sportretowali małżeństwo (Charles i Delia Deetz), którzy nieświadomie stają się współwłaścicielami nawiedzonego domu. Aby podkreślić status tej pary jako chamów, reżyser Tim Burton obsadził Dicka Cavetta i Roberta Gouleta w roli ich gości na przyjęciu, na którym duchy poprzednich właścicieli powodują, że wszyscy śpiewają „Day-O (The Banana Boat Song)”.
Jones współpracował z Burtonem ponownie przy filmach Ed Wood (1994), w którym gra Niesamowitego Criswella, oraz Sleepy Hollow (1999). Na krótko przed premierą Sleepy Hollow, Jones powiedział o Burtonie: „Znam Tima od dłuższego czasu i naprawdę lubię z nim pracować. Lubię jego wrażliwość, a on jest świetną zabawą.”
Inne filmyEdit
Jones zagrał Dr. Waltera Jenninga w filmie George’a Lucasa Howard the Duck (1986). Zagrał inspektora Lestrade’a w spoofie Sherlock Holmes Without a Clue (1988). W filmie Polowanie na Czerwony Październik (1990) zagrał byłego dowódcę okrętu podwodnego Skipa Tylera, który identyfikuje system napędowy Czerwonego Października dla Jacka Ryana granego przez Aleca Baldwina. Wystąpił także jako prawdziwy bohater Thomas Putnam w filmie The Crucible (1996). Zagrał także wujka Crenshawa Little w Stuart Little (1999). Jako drwal Joe Potter, Jones był głównym antagonistą w komedii Eddiego Murphy’ego Dr Dolittle 2 (2001).
Role telewizyjneEdit
Jedną z najwcześniejszych ról telewizyjnych Jonesa był odcinek krótkometrażowego serialu CBS Sara (1976). Pokazał swoją villain persona jako złowrogi Mister Acme (właściciel Acme Toxic Waste) w satyrycznym miniserialu komediowym Fresno (1986), z udziałem Carol Burnett, Charles Grodin i Dabney Coleman. Dla Disneya Jones był gospodarzem muzycznego programu D-TV Monster Hits z 1987 roku (jako Magiczne Lustro), a później wystąpił wraz z Tyrą Banks, Kathy Najimy i Kevinem Pollakiem w części fabularnej wideo atrakcji Walt Disney World ExtraTERRORestrial Alien Encounter, która od 1995 do 2003 roku była głównym punktem Tomorrowland. Występował gościnnie w wielu serialach telewizyjnych, między innymi w Niesamowitych historiach, Opowieściach z krypty i Batman: Seria animowana. Był gwiazdą innego krótkometrażowego programu CBS: sitcomu The People Next Door (1989), grając rysownika, którego wyobraźnia potrafi sprawić, że rzeczy ożywają.
Najbardziej znaczącą rolą telewizyjną Jonesa jest postać wydawcy gazety A. W. Merricka w uznanym serialu dramatycznym HBO Deadwood (2004-2006). Keith Uhlich z Slant Magazine określił zarówno Jonesa, jak i postać Merricka jako „przewrotnie odpowiednie dodatki” do programu, dalej wymieniając Merricka jako jego „świecką duszę”. Wraz z całą obsadą, Jones został nominowany do nagrody Screen Actors Guild Award za wybitną rolę zespołową w serialu dramatycznym.